Recent highlights of biosynthetic studies on marine natural products (original) (raw)

Abstract

Marine bacteria are excellent yet often underexplored sources of structurally unique bioactive natural products. In this review we cover the diversity of marine bacterial biomolecules and highlight recent studies on structurally novel natural products. We include different compound classes and discuss the latest progress related to their biosynthetic pathway analysis and engineering: examples range from fatty acids over terpenes to PKS, NRPS and hybrid PKS-NRPS biomolecules.

Loading...

Loading Preview

Sorry, preview is currently unavailable. You can download the paper by clicking the button above.

References (128)

  1. E. DeLong and D. Karl, Nature, 2005, 437, 336-342.
  2. D. M. Karl, Nat. Rev. Microbiol., 2007, 5, 759-769.
  3. K. Venkateskumar, S. Parasuraman, L. Yu Chuen, V. Ravichandran and S. Balamurgan, Curr. Drug Discovery Technol., 2020, 17, 507-514.
  4. A. Poli, I. Finore, I. Romano, A. Gioiello, L. Lama and B. Nicolaus, Microorganisms, 2017, 5, 25.
  5. G.-P. Hu, J. Yuan, L. Sun, Z.-G. She, J.-H. Wu, X.-J. Lan, X. Zhu, Y.-C. Lin and S.-P. Chen, Mar. Drugs, 2011, 9, 514- 525.
  6. T. Wichard and C. Beemelmanns, J. Chem. Ecol., 2018, 44, 1-14.
  7. M. Rust, E. J. N. Helfrich, M. F. Freeman, P. Nanudorn, C. M. Field, C. Rückert, T. Kündig, M. J. Page, V. L. Webb, J. Kalinowski, S. Sunagawa and J. Piel, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2020, 117, 9508-9518.
  8. L. L. Zinger, L. A. Amaral-Zettler, J. A. Fuhrman, M. C. Horner-Devine, S. M. Huse, D. B. M. Welch, J. B. H. Martiny, M. Sogin, A. Boetius and A. Ramette, PLoS One, 2011, 6, e24570.
  9. P. R. Jensen and W. Fenical, Annu. Rev. Microbiol., 1994, 48, 559-584.
  10. S. Sunagawa, L. P. Coelho, S. Chaffron, J. R. Kultima, K. Labadie, G. Salazar, B. Djahanschiri, G. Zeller, et al., Science, 2015, 348, 6237.
  11. P. Yilmaz, P. Yarza, J. Z. Rapp and F. O. Glöckner, Front. Microbiol., 2016, 6, 1524.
  12. R. Subramani and D. Sipkema, Mar. Drugs, 2019, 17, 249.
  13. D. Giordano, D. Coppola, R. Russo, R. Denaro, L. Giuliano, F. M. Lauro, G. Di Prisco and C. Verde, Adv. Microb. Physiol., 2015, 66, 357-428.
  14. J. W. Blunt, B. R. Copp, R. A. Keyzers, M. H. G. Munro and M. R. Prinsep, Nat. Prod. Rep., 2016, 33, 382-431.
  15. J. W. Blunt, B. R. Copp, R. A. Keyzers, M. H. G. Munro and M. R. Prinsep, Nat. Prod. Rep., 2017, 34, 235-294.
  16. J. C. Venter, K. Remington, J. F. Heidelberg, A. L. Halpern, D. Rusch, J. A. Eisen, D. Wu, I. Paulsen, K. E. Nelson, W. Nelson, D. E. Fouts, S. Levy, A. H. Knap, M. W. Lomas, K. Nealson, O. White, J. Peterson, J. Hoffman, R. Parsons, H. Baden-Tillson, C. Pfannkoch, Y.-H. Rogers and H. O. Smith, Science, 2004, 304, 66-74.
  17. D. A. Dias, S. Urban and U. Roessner, Metabolites, 2012, 2, 303-336.
  18. M. H. Medema, mSystems, 2018, 3, e00182-e00117.
  19. T. A. Scott and J. Piel, Nat. Rev. Chem., 2019, 3, 404-425.
  20. P. Cimermancic, M. H. Medema, J. Claesen, K. Kurita, L. C. Wieland Brown, K. Mavrommatis, A. Pati, P. A. Godfrey, M. Koehrsen, J. Clardy, B. W. Birren, E. Takano, A. Sali, R. G. Linington and M. A. Fischbach, Cell, 2014, 158, 412-421.
  21. H. Wang, D. P. Fewer, L. Holm, L. Rouhiainen and K. Sivonen, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2014, 111, 9259- 9264.
  22. K. Blin, M. H. Medema, R. Kottmann, S. Y. Lee and T. Weber, Nucleic Acids Res., 2017, 45, D555-D559.
  23. M. Alanjary, B. Kronmiller, M. Adamek, K. Blin, T. Weber, D. Huson, B. Philmus and N. Ziemert, Nucleic Acids Res., 2017, 45, W42-W48.
  24. M. A. Schorn, M. M. Alanjary, K. Aguinaldo, A. Korobeynikov, S. Podell, N. Patin, T. Lincecum, P. R. Jensen, N. Ziemert and B. S. Moore, Microbiology, 2016, 162, 2075-2086.
  25. J. Piel and J. Cahn, Angew. Chem., Int. Ed., 2019, DOI: 10.1002/anie.201900532.
  26. M. Wang, J. J. Carver, V. V. Phelan, L. M. Sanchez, N. Garg, Y. Peng, D. Duy Nguyen, et al., Nat. Biotechnol., 2016, 34, 828.
  27. J. Y. Yang, L. M. Sanchez, C. M. Rath, X. Liu, P. D. Boudreau, N. Bruns, E. Glukhov, A. Wodtke, R. de Felicio, A. Fenner, W. R. Wong, R. G. Linington, L. Zhang, H. M. Debonsi, W. H. Gerwick and P. C. Dorrestein, J. Nat. Prod., 2013, 76, 1686-1699.
  28. M. Maansson, N. G. Vynne, A. Klitgaard, J. L. Nybo, J. Melchiorsen, D. D. Nguyen, L. M. Sanchez, N. Ziemert, P. C. Dorrestein, M. R. Andersen and L. Gram, mSystems, 2020, e00028-e00015.
  29. L. M. Naughton, S. Romano, F. O'Gara and A. D. W. Dobson, Front. Microbiol., 2017, 8, 1494.
  30. M. Alanjary, C. Cano-Prieto, H. Gross and M. H. Medema, Nat. Prod. Rep., 2019, 36, 1249-1261.
  31. J. B. McClintock, C. D. Amsler and B. J. Baker, Integr. Comp. Biol., 2010, 50, 967-980.
  32. D. Skropeta and L. Wei, Nat. Prod. Rep., 2014, 31, 999- 1025.
  33. J. W. Blunt, A. R. Carroll, B. R. Copp, R. A. Davis, R. A. Keyzers and M. R. Prinsep, Nat. Prod. Rep., 2018, 35, 8-53.
  34. K. Gemperlein, N. Zaburannyi, R. Garcia, J. La Clair and R. Müller, Mar. Drugs, 2018, 16, 314.
  35. Y. Buijs, P. K. Bech, D. Vazquez-Albacete, M. Bentzon- Tilia, E. C. Sonnenschein, L. Gram and S.-D. Zhang, Nat. Prod. Rep., 2020, 1333-1350.
  36. N. M. Carballeira, Prog. Lipid Res., 2008, 47, 50-61.
  37. E. Schweizer and J. Hofmann, Microbiol. Mol. Biol. Rev., 2004, 68, 501-517.
  38. J. E. Cronan and J. Thomas, Methods Enzymol., 2009, 459, 395-433.
  39. J. C. Navarro-Muñoz, N. Selem-Mojica, M. W. Mullowney, S. A. Kautsar, J. H. Tryon, E. I. Parkinson, E. L. C. De Los Santos, M. Yeong, P. Cruz-Morales, S. Abubucker, A. Roeters, W. Lokhorst, A. Fernandez-Guerra, L. T. D. Cappelini, A. W. Goering, R. J. Thomson, W. W. Metcalf, N. L. Kelleher, F. Barona-Gomez and M. H. Medema, Nat. Chem. Biol., 2019, 16, 60-68.
  40. T. M. H. To, C. Grandvalet and R. Tourdot-Maréchal, Appl. Environ. Microbiol., 2011, 77, 3327-3334.
  41. H. Velly, M. Bouix, S. Passot, C. Penicaud, H. Beinsteiner, S. Ghorbal, P. Lieben and F. Fonseca, Appl. Microbiol. Biotechnol., 2015, 99, 907-918.
  42. 42 Antifungal free fatty acids: A review. Science Against Microbial Pathogens: Communicating Current Research and Technological Advances, ed. C. H. Pohl, J. L. F. Kock and V. S. Thibane, Badajoz, Spain, 2011.
  43. N. M. Carballeira, Prog. Lipid Res., 2008, 47, 50-61.
  44. J. Amiri Moghaddam, A. Dávila-Céspedes, M. Alanjary, J. Blom, G. König and T. Schäberle, Data, 2019, 4, 33.
  45. J. Amiri Moghaddam, A. Dávila-Céspedes, S. Kehraus, M. Crüsemann, M. Köse, C. Müller and G. M. König, Mar. Drugs, 2018, 16, 369.
  46. E. Guangqi, D. Lesage and O. Ploux, Biochimie, 2010, 92, 1454-1457.
  47. C. J. Thibodeaux, W.-C. Chang and H.-W. Liu, Chem. Rev., 2012, 112, 1681-1709.
  48. D. E. Cane and H. Ikeda, Acc. Chem. Res., 2012, 45, 463- 472.
  49. E. J. N. Helfrich, G.-M. Lin, C. A. Voigt and J. Clardy, Beilstein J. Org. Chem., 2019, 15, 2889-2906.
  50. J. D. Rudolf and C. Y. Chang, Nat. Prod. Rep., 2020, 37, 425-463.
  51. M. Baunach, J. Franke and C. Hertweck, Angew. Chem., Int. Ed., 2015, 54, 2604-2626.
  52. J. S. Dickschat, Nat. Prod. Rep., 2016, 33, 87-110.
  53. J. S. Dickschat, Angew. Chem., Int. Ed., 2019, 45, 15964- 15976.
  54. J. Pérez-Gil and M. Rodríguez-Concepción, Biochem. J., 2013, 452, 19-25.
  55. J. Rinkel, L. Lauterbach and J. S. Dickschat, Angew. Chem., Int. Ed., 2017, 56, 16385-16389.
  56. M. Xu, M. L. Hillwig, A. L. Lane, M. S. Tiernan, B. S. Moore and R. J. Peters, J. Nat. Prod., 2014, 77, 2144- 2147.
  57. J. Rinkel and J. S. Dickschat, Org. Lett., 2019, 21, 9442- 9445.
  58. P. F. Cook, C. Reichmuth, A. A. Rouse, L. A. Libby, S. E. Dennison, O. T. Carmichael, K. T. Kruse-Elliott, J. Bloom, B. Singh, V. A. Fravel, L. Barbosa, J. J. Stuppino, W. G. Van Bonn, F. M. D. Gulland and C. Ranganath, Science, 2015, 350, 1545-1547.
  59. J. K. Brunson, S. M. K. McKinnie, J. R. Chekan, J. P. McCrow, Z. D. Miles, E. M. Bertrand, V. A. Bielinski, H. Luhavaya, M. Oborník, G. J. Smith, D. A. Hutchins, A. E. Allen and B. S. Moore, Science, 2018, 361, 1356-1358.
  60. Y. Maeno, Y. Kotaki, R. Terada, Y. Cho, K. Konoki and M. Yotsu-Yamashita, Sci. Rep., 2018, 8, 356.
  61. Y. A. Chan, A. M. Podevels, B. M. Kevany and M. G. Thomas, Nat. Prod. Rep., 2009, 26, 90-114.
  62. J. A. Robinson, Philos. Trans. R. Soc., B, 1991, 332, 107-114.
  63. C. Hertweck, Angew. Chem., Int. Ed., 2009, 48, 4688-4716.
  64. J. Staunton and K. J. Weissman, Nat. Prod. Rep., 2001, 18, 380-416.
  65. L. Ray and B. S. Moore, Nat. Prod. Rep., 2016, 33, 150-161.
  66. Z. Lin, J. P. Torres, M. A. Ammon, L. Marett, R. W. Teichert, C. A. Reilly, J. C. Kwan, R. W. Hughen, M. Flores, M. D. Tianero, O. Peraud, J. E. Cox, A. R. Light, A. J. L. Villaraza, M. G. Haygood, G. P. Concepcion, B. M. Olivera and E. W. Schmidt, Chem. Biol., 2013, 20, 73-81.
  67. K. H. Jang, S.-J. Nam, J. B. Locke, C. A. Kauffman, D. S. Beatty, L. A. Paul and W. Fenical, Angew. Chem., Int. Ed., 2013, 52, 7822-7824. Review Organic & Biomolecular Chemistry
  68. | Org. Biomol. Chem., 2021, 19, 123-140
  69. S. Alt and B. Wilkinson, ACS Chem. Biol., 2015, 10, 2468- 2479.
  70. K. Jungmann, R. Jansen, K. Gerth, V. Huch, D. Krug, W. Fenical and R. Müller, ACS Chem. Biol., 2015, 10, 2480- 2490.
  71. C. T. Calderone, W. E. Kowtoniuk, N. L. Kelleher, C. T. Walsh and P. C. Dorrestein, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2006, 103, 8977-8982.
  72. T. Bretschneider, J. B. Heim, D. Heine, R. Winkler, B. Busch, B. Kusebauch, T. Stehle, G. Zocher and C. Hertweck, Nature, 2013, 502, 124-128.
  73. K. Jungmann, R. Jansen, K. Gerth, V. Huch, D. Krug, W. Fenical and R. Müller, ACS Chem. Biol., 2015, 10, 2480- 2490.
  74. A. Bhushan, E. E. Peters and J. Piel, in Blue Biotechnology: From Gene to Bioactive Product, ed. W. E. G. Müller, H. C. Schröder and X. Wang, Springer International Publishing, Cham, 2017, pp. 291-314.
  75. R. Ueoka, A. R. Uria, S. Reiter, T. Mori, P. Karbaum, E. E. Peters, E. J. N. Helfrich, B. I. Morinaka, M. Gugger, H. Takeyama, S. Matsunaga and J. Piel, Nat. Chem. Biol., 2015, 11, 705-712.
  76. R. Uria, J. Piel and T. Wakimoto, in Methods in Enzymology, ed. B. S. Moore, Elsevier Inc., 1st edn, 2018, vol. 604, pp. 287-330.
  77. M. A. Martínez-Núñez and V. E. López y López, Sustainable Chem. Processes, 2016, 4, 13.
  78. D. L. Niquille, D. A. Hansen, T. Mori, D. Fercher, H. Kries and D. Hilvert, Nat. Chem., 2018, 10, 282-287.
  79. J. Grünewald and M. A. Marahiel, in Handbook of biologi- cally active peptides, ed. A. J. Kastin, AP, Amsterdam, 2013, pp. 138-149.
  80. A. Miyanaga, F. Kudo and T. Eguchi, Nat. Prod. Rep., 2018, 35, 1185-1209.
  81. F. El Maddah, S. Kehraus, M. Nazir, C. Almeida and G. M. König, J. Nat. Prod., 2016, 79, 2838-2845.
  82. C. Almeida, F. El Maddah, S. Kehraus, G. Schnakenburg and G. M. König, Org. Lett., 2016, 18, 528-531.
  83. L. P. Partida-Martinez, C. F. de Looß, K. Ishida, M. Ishida, M. Roth, K. Buder and C. Hertweck, Appl. Environ. Microbiol., 2007, 73, 793-797.
  84. W.-S. Xiang, J.-D. Wang, X.-J. Wang and J. Zhang, J. Antibiot., 2009, 62, 501-505.
  85. K. Takada, A. Ninomiya, M. Naruse, Y. Sun, M. Miyazaki, Y. Nogi, S. Okada and S. Matsunaga, J. Org. Chem., 2013, 78, 6746-6750.
  86. K. Matsuda, M. Kobayashi, T. Kuranaga, K. Takada, H. Ikeda, S. Matsunaga and T. Wakimoto, Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 1058-1061.
  87. A. Ninomiya, Y. Katsuyama, T. Kuranaga, M. Miyazaki, Y. Nogi, S. Okada, T. Wakimoto, Y. Ohnishi, S. Matsunaga and K. Takada, ChemBioChem, 2016, 17, 1709-1712.
  88. T. Kuranaga, K. Matsuda, A. Sano, M. Kobayashi, A. Ninomiya, K. Takada, S. Matsunaga and T. Wakimoto, Angew. Chem., Int. Ed., 2018, 57, 9447-9451.
  89. K. Matsuda, M. Kobayashi, T. Kuranaga, K. Takada, H. Ikeda, S. Matsunaga and T. Wakimoto, Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 1058-1061.
  90. X. Zhou, H. Huang, J. Li, Y. Song, R. Jiang, J. Liu, S. Zhang, Y. Hua and J. Ju, Tetrahedron, 2014, 70, 7795- 7801.
  91. Y. Zhou, X. Lin, C. Xu, Y. Shen, S. P. Wang, H. Liao, L. Li, H. Deng and H. W. Lin, Cell Chem. Biol., 2019, 26, 737- 744.
  92. J. Liu, B. Wang, H. Li, Y. Xie, Q. Li, X. Qin, X. Zhang and J. Ju, Org. Lett., 2015, 17, 1509-1512.
  93. X. Zhou, H. Huang, J. Li, Y. Song, R. Jiang, J. Liu, S. Zhang, Y. Hua and J. Ju, Tetrahedron, 2014, 70, 7795- 7801.
  94. Q. Li, X. Qin, J. Liu, C. Gui, B. Wang, J. Li and J. Ju, J. Am. Chem. Soc., 2016, 138, 408-415.
  95. F. Romero, F. Espliego, J. P. Baz, T. G. De Quesada, D. Gravalos, F. De Calle and J. L. Fernandez-puentes, J. Antibiot., 1997, 50, 734-737.
  96. J. PérezBaz, L. M. Canedo and J. L. F. Puentes, J. Antibiot., 1997, 50, 738-741.
  97. O. E. Zolova and S. Garneau-Tsodikova, Med. Chem. Commun., 2012, 3, 950-955.
  98. S. Mori, S. K. Shrestha, J. Fernández, M. Álvarez San Millán, A. Garzan, A. H. Al-Mestarihi, F. Lombó and S. Garneau-Tsodikova, Biochemistry, 2017, 56, 4457- 4467.
  99. J. Fernández, L. Marín, R. Álvarez-Alonso, S. Redondo, J. Carvajal, G. Villamizar, C. J. Villar and F. Lombó, Mar. Drugs, 2014, 12, 2668-2699.
  100. A. H. Al-Mestarihi, G. Villamizar, J. Fernández, O. E. Zolova, F. Lombó and S. Garneau-Tsodikova, J. Am. Chem. Soc., 2014, 136, 17350-17354.
  101. Y. Sun, T. Tomura, J. Sato, T. Iizuka, R. Fudoi and M. Ojika, Molecules, 2016, 21, 59.
  102. H. Oishi, T. Noto, H. Sasaki, K. Suzuki, T. Hayashi, H. Okazaki, K. Ando and M. Sawada, J. Antibiot., 1980, 35, 391-395.
  103. M. S. Brown, K. Akopiants, D. M. Resceck, H. A. I. McArthur, E. McCormick and K. A. Reynolds, J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 10166.
  104. W. Tao, M. E. Yurkovich, S. Wen, K. E. Lebe, M. Samborskyy, Y. Liu, A. Yang, Y. Liu, Y. Ju, Z. Deng, M. Tosin, Y. Sun and P. F. Leadlay, Chem. Sci., 2016, 7, 376-385.
  105. X. Tang, J. Li, N. Millán-Aguiñaga, J. J. Zhang, E. C. O'Neill, J. A. Ugalde, P. R. Jensen, S. M. Mantovani and B. S. Moore, ACS Chem. Biol., 2015, 10, 2841-2849.
  106. M. L. Rothe, J. Li, E. Garibay, B. S. Moore and S. M. K. McKinnie, Org. Biomol. Chem., 2019, 17, 3416- 3423.
  107. X. Tang, J. Li and B. S. Moore, ChemBioChem, 2017, 18, 1072-1076.
  108. H. Shiozawa, T. Kagasaki, T. Kinoshita, H. Haruyama, H. Domon, Y. Utsui, K. Kodama and S. Takahashi, J. Antibiot., 1993, 46, 1834-1842.
  109. A. C. Murphy, S. S. Gao, L. C. Han, S. Carobene, D. Fukuda, Z. Song, J. Hothersall, R. J. Cox, J. Crosby, M. P. Crump, C. M. Thomas, C. L. Willis and T. J. Simpson, Chem. Sci., 2014, 5, 397-402.
  110. P. D. Walker, M. T. Rowe, A. J. Winter, A. N. M. Weir, N. Akter, L. Wang, P. R. Race, C. Williams, Z. Song, T. J. Simpson, C. L. Willis and M. P. Crump, ACS Chem. Biol., 2020, 15, 494-503.
  111. Z. D. Dunn, W. J. Wever, N. J. Economou, A. A. Bowers and B. Li, Angew. Chem., Int. Ed., 2015, 54, 5137-5141.
  112. A. C. Murphy, S.-S. Gao, L.-C. Han, S. Carobene, D. Fukuda, Z. Song, J. Hothersall, R. J. Cox, J. Crosby, M. P. Crump, C. M. Thomas, C. L. Willis and T. J. Simpson, Chem. Sci., 2014, 5, 397-402.
  113. A. C. Ross, L. E. S. Gulland, P. C. Dorrestein and B. S. Moore, ACS Synth. Biol., 2015, 4, 414-420.
  114. A. S. Ball, R. R. Chaparian and J. C. van Kessel, J. Bacteriol., 2017, 199, e00105-e00117.
  115. H. K. Zane, H. Naka, F. Rosconi, M. Sandy, M. G. Haygood and A. Butler, J. Am. Chem. Soc., 2014, 136, 5615-5618.
  116. D. L. McRose, O. Baars, M. R. Seyedsayamdost and F. M. M. Morel, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2018, 115, 7581-7586.
  117. J. S. Martinez and A. Butler, J. Inorg. Biochem., 2007, 101, 1692-1698.
  118. M. P. Kem and A. Butler, BioMetals, 2015, 28, 445-459.
  119. M. P. Kem, H. Naka, A. Iinishi, M. G. Haygood and A. Butler, Biochemistry, 2015, 54, 744-752.
  120. M. J. H. van Oppen and L. L. Blackall, Nat. Rev. Microbiol., 2019, 17, 557-567.
  121. V. Agarwal, A. A. El Gamal, K. Yamanaka, D. Poth, R. D. Kersten, M. Schorn, E. E. Allen and B. S. Moore, Nat. Chem. Biol., 2014, 10, 640-647.
  122. Modern Alkaloids, ed. E. Fattorusso and O. Taglialatela- Scafati, Wiley, 2007.
  123. A. Kanjana-opas, S. Panphon, H.-K. Fun and S. Chantrapromma, Acta Crystallogr., Sect. E: Struct. Rep. Online, 2006, 62, o2728-o2730.
  124. L. Linares-Otoya, Y. Liu, V. Linares-Otoya, L. Armas- Mantilla, M. Crüsemann, M. L. Ganoza-Yupanqui, J. Campos-Florian, G. M. König and T. F. Schäberle, ACS Chem. Biol., 2019, 14, 176-181.
  125. K. H. van Pée and J. M. Ligon, Nat. Prod. Rep., 2000, 17, 157-164.
  126. A. R. Carroll, S. Duffy and V. M. Avery, J. Org. Chem., 2010, 75, 8291-8294.
  127. Review Organic & Biomolecular Chemistry
  128. | Org. Biomol. Chem., 2021, 19, 123-140